Richelia ist eine Gattung stickstofffixierender Cyanobakterien, die fadenförmige Kolonien (Zellketten) mit Heterocysten bilden. Die Gattung enthält die Typusart Richelia intracellularis. Sie kommen sowohl als freilebende Organismen als auch als Symbionten von möglicherweise bis zu 13 verschiedenen Kieselalgenarten vor, die über alle Weltmeere verteilt sind. Als Symbiont kann sich Richelia als Epibiont („epiphytisch“) und als Endosymbiont im periplasmatischen Raum zwischen der Zellmembran und der Zellwand der Kieselalgen ansiedeln.
Richelia bildet Kolonien in Form haarähnlichen Strukturen, die wegen ähnlicher Morphologie wie bei einer Vielzahl von Landpflanzen ebenfalls Trichome genannt werden. Das Vorkommen von Richelia bzw. Richelia-Trichomen als freilebende Organismen in der Meeresumwelt ist eher selten. Die Position von Richelia innerhalb ihrer verschiedenen Kieselalgen-Symbionten ist nicht vollständig geklärt, obwohl allgemein angenommen wird, dass sie sich im periplasmatischen Raum der Kieselalge zwischen dem Plasmalemma und den Frusteln befinden.[3][4][5][6] Die Trichome von Richelia bestehen aus zwei Zelltypen: den Heterozysten und den restlichen etwa 3 oder 4 „vegetativen“ Zellen.[4] Die Heterozysten sind endständige Einzelzellen, in denen (neben der sauerstofflosen Photosynthese I) die Stickstofffixierung stattfindet. In den restlichen vegetativen Zellen findet auch die Photosynthese II statt, bei der Sauerstoff entsteht. Die Heterozyste teilt sich nicht, während die vegetativen Zellen dies tun (vegetative Vermehrung).[4] Die Anzahl der Trichome, die Richelia in jedem Kieselalgenwirt haben, variiert.[7] Die Trichome dienen der Stickstofffixierung und dem Nährstoffaustausch mit den Wirtskieselalgen.[4] Es gibt aber auch Richelia, die nur aus einer Heterocyste bestehen.[7] Die Heterozyste ist durch eine dicke Glykolipidschicht gekennzeichnet, die die Fähigkeit des Sauerstoffs, die Stickstofffixierung zu stören, minimiert. Dies ist wichtig, da Sauerstoff an die Nitrogenase binden und auf diese Weise die Stickstofffixierung der hemmen kann. Prozesse, die eine Anwesenheit von Sauerstoff bedingen, und solche, die Nitrogenase benötigen müssen daher grundsätzlich räumlich (oder zeitlich) getrennt voneinander stattfinden.[4] Richelia bleiben auch innerhalb ihrer Wirtskieselalgen photosynthetisch aktiv, ein Verhalten, das für ähnliche Symbionten eher ungewöhnlich ist.[4]
Die Stickstofffixierung ist ein wichtiger biologischer Prozess in marinen Ökosystemen. In vielen Regionen der Weltmeere begrenzt die Verfügbarkeit von anorganischem Stickstoff wie Nitrat und Ammonium die Geschwindigkeit der Photosynthese (Primärproduktion). Daher können Organismen einen evolutionären Vorteil haben, wenn sie symbiotische Beziehungen mit anderen Organismen (oft Cyanobakterien), eingehen, um Stickstoff zu fixieren. Bei vielen Cyanobakterien erfolgt die Stickstofffixierung in spezialisierten Zellen, den so genannten Heterocysten. Cyanobakterien der Gattung Richelia sind ein Beispiel für Cyanobakterien, die in der Lage sind, Stickstoffgas (N2) in organischen Stickstoffverbindungen zu fixieren.[8] Wenn die Cyanobakterien eine symbiotische Beziehung mit Kieselalgen eingehen, dann kann der organische Stickstoff auf diese übertragen werden.[8] Ein solcher Stickstofftransfer wurde mehrfach beobachtet. Diese Beziehung hat Vorteile sowohl für die Richelia-Zellen, die sich innerhalb der Kieselalge befinden, als auch für die Kieselalge selbst. So wird beispielsweise das Wachstum der Cyanobakterien innerhalb der Kieselalge gefördert, wodurch durch die Atmung Kohlendioxid freigesetzt wird, das von der Kieselalge für die Photosynthese genutzt werden kann. Die Kieselalge profitiert mit einem verstärkten Wachstum infolge des von den Cyanobakterien gebundenen Stickstoffs. Eine derartige Symbiose (en. diatom-diazotroph association, DDA) kann es Kieselalgen ermöglichen, unter stickstofflimitierenden Bedingungen zu überleben.[3][9]
Die Wirtsspezifität der Richelia-Arten bzw. -Stämme und ihre Platzierung innerhalb eines Wirts werden mit der Evolution des Symbiontengenoms (bzw. Koevolution von Bakterium und Kieselalgenwirt) erklärt. Selbst bei taxonomisch und morphologisch verwandten Organismen unterscheiden sich die Vorlieben für Kieselalgenwirte und die Platzierung innerhalb eines Wirts.[10] Oft hängt es davon ab, in welchem Wirt sich ein Symbiont typischerweise aufhält. Bei der Symbiose von Hemiaulus und Richelia zum Beispiel lebt Richelia im Inneren der Kieselalgen-Frusteln (Schalen) von Hemiaulus. Richelia fehlen die wichtigsten Enzyme und Transporter des Stickstoffmetabolismus, wie z. B. Ammoniumtransporter, Nitrat- und Nitritreduktasen sowie die Glutamatsynthase. Diese Gattung hat auch ein reduziertes Genom, entsprechend Annahme der Genomverkleinerung (englisch Genomic streamlining: Reduzierung nicht-kodierender DNA-Abschnitte und nicht-essentieller Gene bietet Prokaryoten einen evolutionären Vorteil). Hemiaulus verfügt über Gene, die für all diese Enzyme und Transporter kodieren, während ihm die Stickstofffixierungsgene von Richelia fehlen. Die Symbiose ermöglicht es dem Wirt, seinen Symbionten mit diesem fehlenden Substanzen zu ergänzen und umgekehrt (Mutualismus). Als Resultat der gemeinsamen Genomevolution von Wirt und Symbiont entsteht so eine Wirtsspezifität der Symbionten.[10]
Tag-Nacht-Zyklen in der Genexpression scheinen eine wichtige Rolle bei der Koordinierung des Ressourcenaustauschs und der Zellteilung zwischen diazotrophen Symbionten und ihrem Kieselalgenwirt zu spielen. Die Gene für Photosynthese, Stickstofffixierung und Ressourcenerwerb zeigen in Richelia in ihrem Expressionsmuster Tag-Nacht-Schwankungen. Genauer scheinen die Expression von Genen für die Stickstoffaufnahme, den Stoffwechsel und den Kohlenstofftransport in den Kieselalgenwirten mit der Expression von Genen für die Stickstofffixierung in Richelia synchronisiert zu sein, was auf einen koordinierten Austausch von Stickstoff und Kohlenstoff schließen lässt. Man geht davon aus, dass die Physiologie der Symbionten und der Wirtszellen koordiniert ist und stark voneinander abhängt, insbesondere in Bezug auf die Tageszeit.[11]
Zwar wurden in Studien bis zu 13 Arten von Richelia beschrieben, doch ist umstritten, wie viele dieser Charakterisierungen zutreffend waren und wirklich neue Arten von Richelia identifizieren.[12]
Die an besten belegten symbiotischen Beziehungen zwischen Diatomeen (Kieselalgen) und Richelia sind die folgenden:
Der nachfolgenden Systematik liegen die folgendfen Quellen zugrunde:
Stand: 5. September 2021
Gattung Richelia J. Schmidt, 1902
Mutmaßliche/mögliche weitere Spezies mit vorläufigen Bezeichnungen:
Richelia siamensis (Antarikanonda) Hindák, 2000, ehemals Anabaena siamensis Antarikanonda, 1985 wird aktuell der Gattung Cylindrospermum zugeordnet und gilt als Synonym für Cylindrospermum siamense (Antarikanonda) J.R.Johansen & M.Bohunická, 2014 (AlgaeBase)
Die Taxonomie der Gattung wird noch diskutiert und es ist beispielsweise gut möglich, dass etliche der vorgeschlagenen Spezies sich entweder als Stämme bereits vorhandener Spezies erweisen werden, oder als Stämme einer gemeinsamen neuen Spezies zusammengefasst werden. Weitere Forschung ist nötig.
Die Gattung Richelia wurde benannt zu Ehren des dänischen Admirals Andreas de Richelieu ([da]), als Dank für seine Unterstützung der Siam-Expedition des Erstautors 1899–1900 (dänisch „Jeg benævner denne interessante Alge i Erindring af vor Landsmand Admiral A. de Richelieu, som paa saa mange Maader har støttet vor Ekspedition til Siam.“).[24] Das Namensepitheton intracellularis der Typusspezies ist lateinisch für (faktisch vielleicht nicht ganz zutreffend) ‚intrazellulär‘.
Richelia-Organismen sind am häufigsten in Wirtskieselalgen zu finden und am besten zu verstanden. Während des größten Teils ihres Lebenszyklus innerhalb von Kieselalgen bleibt die Ausrichtung der Richelia-Zellen unverändert,[27] wobei die terminalen Heterocyste auf die nächstgelegene (nachbarliche) Kieselalgenschale ausgerichtet ist.[5][27] Diese Ausrichtung ändert sich nur bei Abtrennung und Wanderung der Richelia-Trichome.[27] Es wird angenommen, dass diese Abtrennung und Wanderung synchron mit dem Wachstum und der Teilung der Wirtskieselalge erfolgt (d. h. wenn diese Tochterzellen produziert), um die neuen Tochterzellen mit Symbionten zu versorgen.[5] Zwar wurde R. intracellularis in der Erstbeschreibung als obligater Endosymbiont in den Frusteln von mariner Kieselalgen charakterisiert.[23][24] In toten oder absterbenden Kieselalgen haben einige Richelia-Filamente vergrößerte und abgerundete vegetative Zellen, einige beginnen zu zerfallen und sterben mit ihrem Wirt, aber einige treten aus einer Öffnung in der Kieselalgenschale (Frustel) aus[15][5] und werden vermutlich zu freilebenden Richelia.[5]
Obwohl Richelia-Organismen freilebend in der Meeresumwelt vorkommen können, werden sie in dieser Umgebung nur selten beobachtet. Außerdem ist nicht bekannt, wie Kieselalgen ohne Symbionten wieder von freilebenden Richelia-Organismen besiedelt werden; es werden mehrere Mechanismen vermutet, darunter das direkte Eindringen von Richelia-Zellen in symbiontenfreie Kieselalgen. Nach einer weiteren Hypothese könnten Richelia-Zellen mit Auxosporen der Kieselalgen verbunden sein oder während der sexuellen Fortpflanzung in die Kieselalgenzellen eindringen. Richelia-Zellen können sich aber offenbar auch während der vegetativen Zellvergrößerung in Kieselalgen ansiedeln.[5]
Cyanobakterien der Gattung Richelia werden vor allem in symbiotischer Verbindung mit Kieselalgen in den stickstoffarmen Regionen der Ozeane gefunden.[4] Ähnlich wie bei anderen diazotrophe Organismen (insbesondere Symbionten) ist Richelia in produktiven äquatorialen Regionen mit ausreichend Nährstoffangebot in geringer Menge vorhanden, kommen dagegen in großer Menge in unproduktiven subtropischen Gebieten mit niedriger Nitratkonzentrationen vor, die das Wachstum endosymbiontenfreier Kieselalgen begrenzen. Dieses Verbreitungsmuster wird auf die symbiotische Beziehung zurückgeführt, die Richelia mit verschiedenen Kieselalgenarten eingeht, indem sie diese mit organisch gebundenem Stickstoff versorgt, so dass die Wachstumslimitierung umgangen wird.[28]
Quantitative Analysen der Verbreitung von Richelia und ihrer Kieselalgenwirte sind ein aufstrebendes Forschungsgebiet.[28] Um korrekte Ergebnisse zu erzielen, ist es nötig, die Wirte und die dazugehörigen diazotrophen Symbionten korrekt zu identifizieren, sowie einen sicheren Nachweis der symbiotischen Beziehungen zu erbringen, was früher nicht immer in ausreichender Weise erbracht werden konnte.[29]
Richelia kommt im gesamten Pazifik, im Atlantik, im Mittelmeer und im Ästuar um das Mündungsgebiet des Amazonas (englisch Amazon River plume) vor.[28][30] Dabei ist diese Gattung ähnlich verbreitet wie andere Diazotrophe, darunter Cyanobakterien der Gattung Trichodesmium, Candidatus Atelocyanobacterium thalassa (früher bekannt als UCYN-A) und Crocosphaera watsonii (UCYN-B), die in weiten Teilen der tropischen Ozeane in großer Zahl vorkommen. Dabei variiert die relative Häufigkeit der verschiedenen Kieselalgen-Taxa zueinander. Die absolute Häufigkeit von Richelia-Zellen variiert je nach den Umweltbedingungen in den verschiedenen Regionen. Im Vergleich zu anderen diazotrophen Organismen ist die Häufigkeit von Richelia in größeren Tiefen geringer.[28] Warme, silikatreiche Bedingungen, wie sie im Amazonas-Mündungsgebiet anzutreffen sind, ermöglichen hohe Richelia-Wachstumsraten. Die Häufigkeit von Richelia nimmt ab, wenn der anorganische Stickstoffgehalt steigt, da sie bei hohen Nitratkonzentrationen einen Wettbewerbsnachteil haben. Im Gegensatz zu anderen Diazotrophen nimmt die Häufigkeit von Richelia jedoch nicht ab, wenn der Phosphatgehalt hoch ist. Die Häufigkeit von Richelia-Zellen hängt jedoch auch von der Verfügbarkeit von Eisen ab, da das zur Fixierung von Distickstoff (N2) benötigte Enzym Nitrogenase Eisen benötigt.[28] Weitere Faktoren, die die Häufigkeit von Richelia und anderen Diazotrophen bestimmen, finden sich bei Wang et al (2019).[31]
Richelia ist ein Endosymbiont von Kieselalgen wie z. B. der Gattungen Rhizosolenia und Hemiaulus. Es wurde festgestellt, dass Richelia stark mit dem Vorkommen von Hemiaulus-Spezies korreliert ist, aber nur ab und zu mit dem Vorhandensein von Rhizosolenia zusammenfällt. Es wird vermutet, dass das symbiotische Paar Hemiaulus/Richelia einen evolutionären Vorteil gegenüber anderen Wirtsoptionen für Richelia hat.[30][7] Die höchsten Richelia-Dichten, die 2006 im östlichen Mittelmeer beprobt wurden, liegen bei 50 Heterozysten/Liter im Juni und Oktober in den Küstenregionen und bei ebenfalls 50 Heterozysten/Liter im Juni und November in den küstenfernen Regionen.[30] Diese Spitzenwerte treten während einer Vertiefung der Mischungsschicht in jeder Region auf.[30][7] Aufgrund des starken Nährstoffaustauschs mit dem Atlantik durch die Straße von Gibraltar Die Strömungsverhältnisse im Mittelmeer bewirken einen starken Nährstofftransports durch die Straße von Gibraltar in den Nordatlantik. Daher herrschen im östlichen Mittelmeer extrem oligotrophe (nährstoffarme) Bedingungen. Hier bietet Richelia ihren Kieselalgenwirten wichtige Stickstofffixierungsmöglichkeiten. Frei lebende Richelia kommen im östlichen Mittelmeer auf der Grundlage der derzeit (Stand 2008) verfügbaren Ergebnisse von Probenahmeexperimenten nicht vor. In den Wassersäulen des östlichen Mittelmeers ist Richelia der wichtigste tagaktive Organismus mit einer Expression des nifH-Gens (für eine der Untereinheiten der Nitrogenase). Ein Fall von allopatrischer Speziation (Artbildung) wird zwischen küstennahen und pelagischen Wassersäulen im östlichen Mittelmeer beobachtet: Diese beiden Regionen weisen unterschiedliche Kladen von nifH-exprimierenden Richelia-Organismen auf, was vermutlich darauf zurückzuführen ist, dass die beiden Regionen durch eine hydrologische Barriere voneinander getrennt sind. Verursacht wird diese Barriere vermutlich durch die Neigung des Kontinentalschelfs in diesem Bereich.[30]
Richelia-Organismen wurden als Epibionten („Epiphyten“) auf Chaetoceros compressus und auf Rhizosolenia clevei im westlichen Pazifik gefunden. Es wird vermutet, dass sich die Richelia-Filamente von Rhizosolenia clevei ablösen und anschließend zu Symbionten von Chaetoceros compressus werden können. Dies wird vermutet, seit die Symbiose von Richelia auf Chaetoceros compressus gefunden wurde, nachdem bereits vorher die Symbiose von Richelia auf Rhizosolenia clevei bekannt geworden war.[29]
Außer Richelia intracellularis ist auch Calothrix rhizosoleniae ein weit verbreitetes heterocystisches stickstofffixierendes Cyanobakterium in nitratbegrenzten tropischen Ozeanen. Zwar leben die meisten von ihnen in Symbiose mit Kieselalgenwirten, aber es gibt jeweils auch freilebende Vorkommen. Die Untersuchung der Populationsdichte dieser beiden Arten im Nordpazifik, insbesondere im Südchinesischen Meer und Kuroshio-Strom) zwischen 2001 und 2014 zeigte, dass ca. 87 % der freilebenden Filamente von Calothrix stammten und knapp 13 % von Richelia (wobei letztere möglicherweise doch mit Rhizosolenia assoziiert waren.[32][33]
Die Verbreitung von Richelia im Kuroshio-Strom variiert je nach Strömungsabschnitt und Jahreszeit. Die physikalischen und hydrografischen Bedingungen im Strom variieren das ganze Jahr über und führen zu Veränderungen beim Wachstum von Bakterien- und Kieselalgenkolonien. Die Bedingungen im Mai beschränken das Wachstum auf einen engeren Bereich der Strömung als im Juli. Die Region weist sowohl im Frühjahr als auch im Sommer niedrige Nitratkonzentrationen auf, wobei der Juli die geringsten Nitratwerte im Oberflächenwasser zeigt. Die Anzahl der Richelia-Fäden pro Kolonie von Chaetoceros compressus liegt von Mai und November zwischen 4 und 9 und erreicht im Juli ein Maximum. Die maximale Abundanz der Symbiose von Richelia und Chaetoceros compressus tritt im Juli auf, mit 10 Kolonien/Liter. Das Maximum der Symbiose von Richelia und Rhizosolenia clevei liegt ebenfalls im Juli bei 30 Kolonien/Liter.[29]
Eine Symbiose zwischen Richelia und Chaetoceros compressus wurde auch in der südlichen Sulusee beobachtet. Dies ist auf die sehr niedrigen (Nachweisgrenze) Stickstoffkonzentrationen im Oberflächenwasser zurückzuführen, die zu stickstofflimitierenden Bedingungen führen.[29]
Richelia-Filamente wurden als Epibionten („Epiphyten“) auf Chaetoceros compressus auch im Indischen Ozean gefunden.[29]
Stickstofffixierung und Cyanobakterien-Kieselalgen-Symbiosen kommen in der Süßwasserschicht des Amazonas-Mündungsgebiets vor, da die Nitratwerte dort an der Oberfläche niedrig sind. In diesen Bereichen findet man Richelia in Symbiose mit Rhizosolenia clevei und Hemiaulus-Arten. Am häufigsten findet man in dieser Region sowohl in der Tiefe als auch an der Oberfläche die Richelia-Symbiose mit Hemiaulus hauckii an. Dabei ist die Häufigkeit der Symbiose zwischen Richelia und H. hauckii weiter nordwestlich des Amazonasausflusses höher als im übrigen Gebiet. Es besteht eine positive Korrelation zwischen dem Salzgehalt und der Häufigkeit der Richelia-Symbiosen.[29]
Richelia ist eine Gattung stickstofffixierender Cyanobakterien, die fadenförmige Kolonien (Zellketten) mit Heterocysten bilden. Die Gattung enthält die Typusart Richelia intracellularis. Sie kommen sowohl als freilebende Organismen als auch als Symbionten von möglicherweise bis zu 13 verschiedenen Kieselalgenarten vor, die über alle Weltmeere verteilt sind. Als Symbiont kann sich Richelia als Epibiont („epiphytisch“) und als Endosymbiont im periplasmatischen Raum zwischen der Zellmembran und der Zellwand der Kieselalgen ansiedeln.
Richelia is a genus of nitrogen-fixing, filamentous, heterocystous and cyanobacteria. It contains the single species Richelia intracellularis. They exist as both free-living organisms as well as symbionts within potentially up to 13 diatoms distributed throughout the global ocean. As a symbiont, Richelia can associate epiphytically and as endosymbionts within the periplasmic space between the cell membrane and cell wall of diatoms.
Richelia are made up of filaments called trichomes, which are fine hair-like structures that grow out of a myriad of plant species, though their presence as free-living organisms in the marine environment is rare.[1][2] The number of trichomes Richelia have in each diatom host varies.[3] The trichomes serve the purpose of nitrogen fixation as well as nutrient exchange with host diatoms.[2] The location of Richelia within their various diatom symbionts is not fully known, though it is commonly assumed to be within the diatom's periplasmic space between the plasmalemma and the frustule.[4][5] Richelia’s trichomes are made up of two cell types: Heterocyst and Vegetative. The heterocyst is a terminal single cell within which nitrogen fixation occurs, while the rest of the trichome is made up of vegetative cells within which photosynthesis occurs.[2] Some Richelia are made up of many vegetative cells and a terminal heterocyst, while others only contain a terminal heterocyst.[3] The heterocyst is characterized by a thick glycolipid layer which minimizes oxygen's ability to interfere with nitrogen fixation.[2] This is important to Richelia’s function as oxygen can bind to nitrogenase and inhibit the cyanobacteria's nitrogen fixing abilities.[2] The heterocyst does not divide, while the vegetative cells do.[2] Richelia also remain photosynthetically active while within their host diatoms, a behaviour that is somewhat uncommon for similar symbionts.[2]
Nitrogen fixation is an important biological process in marine ecosystems. In many regions of the world's oceans the availability of inorganic nitrogen such as nitrate and ammonium limits the rate of photosynthesis (primary productivity). Hence, organisms that form symbiotic relationships with other organisms, often cyanobacteria, to fix nitrogen can be at an advantage. In many cyanobacteria, nitrogen fixation is carried out in specialized cells called heterocysts. Cyanobacteria in the genus Richelia are an example of cyanobacteria are capable of fixing nitrogen gas into organic forms of nitrogen.[6] The organic nitrogen can then be transferred from the cyanobacteria to the diatoms with which they have a symbiotic relationship.[6] Evidence of this nitrogen transfer has been observed multiple times, and this relationship has benefits for both the Richelia cells, which exist inside the diatom, and the diatom itself. For example, the growth of cyanobacteria inside the diatom is increased, releasing carbon dioxide through respiration that can be used by the diatom in photosynthesis. The diatom benefits from enhanced growth as a result of the nitrogen fixed by the cyanobacteria.[1] The presence of this symbiosis can allow diatoms to persist through nitrogen limiting conditions.[1]
Richelia's host specificity and location within a host has been linked to the symbiont genome evolution. Even for taxonomically and morphologically related organisms, preference for diatom hosts and locations within a host differ.[7] These differences usually depend on which host a symbiont typically resides in. For example, in the Hemiaulus and Richelia symbiosis, Richelia resides inside the siliceous frustule of Hemiaulus. Richelia lacks principal nitrogen metabolism enzymes and transporters, such as ammonium transporters, nitrate and nitrite reductases as well as glutamate synthase. It also has a reduced genome, likely following the genome streamlining theory. Hemiaulus has genes that code for all of these enzymes and transporters while lacking the nitrogen fixation genes present in Richelia. This allows the host to complement its symbiont and vice versa, resulting in host specificity that follows host and symbiont genome evolution.[7]
Day-night cycles potentially play a role in coordination of resource exchange and cell division between a diazotroph and its diatom host. Photosynthesis, nitrogen fixation, and resource acquisition related genes show day-night fluctuations in their expression pattern in Richelia. Nitrogen uptake, metabolism, and carbon transport gene expression in diatom hosts seem to be synchronized with nitrogen fixation gene expression in Richelia, suggesting a coordinated exchange of nitrogen and carbon. Symbiont-host cell physiology is thought to be coordinated and strongly dependent on each other, especially with regard to the time of the day.[8]
The genus name of Richelia is in honour of Andreas du Plessis de Richelieu (1852–1932), who was a Danish naval officer and businessman who became a Siamese admiral and minister of the Royal Thai Navy.[9]
The genus was circumscribed by Ernst Johannes Schmidt in Vidensk. Meddel. Dansk Naturhist. Foren. Kjøbenhavn 1901 on pages 146 and 149 in 1901.
While studies have identified Richelia in up to 13 species, there is a debate as to how many of those identifications were accurate.[10]
The diatom-Richelia symbiotic relationships that are confirmed and most well-known are as follows:
Richelia are most commonly found and best understood within host diatoms. For most of its life cycle within diatoms, the orientation of Richelia cells remains unchanged[15] with the orientation of the terminal heterocyst cell fixed towards the closest diatom valve.[4][15] This orientation only changes during separation and migration of the Richelia trichomes.[15] This separation and migration is presumed to occur synchronously with growth and division of the host diatom as it produces daughter cells, in order to provide new daughter cells with symbionts. While transfer of the Richelia trichome to daughter cells can occur before division, this method will eventually end as it limits vegetative growth due to the progressive reduction in the size of the host diatom. Within diatoms that are dead or dying, some Richelia cells have enlarged and rounded vegetative cells, some begin to disintegrate and die with their host, and some emerge from a trichome-shaped opening in the diatom frustule and presumably become free-living Richelia .[4]
While Richelia cells can exist as free-living organisms in the marine environment, it is rarely observed. Additionally, how diatoms without symbionts are colonized by free-living Richelia is unknown; however, a number of mechanisms have been hypothesized, including Richelia cells entering non-colonized diatoms directly. Also hypothesized is that Richelia cells may be affiliated with auxospore cells, or may enter diatoms during sexual reproduction when the trichome is transported to the auxospore. Richelia cells may also colonize diatoms during instances of vegetative cell enlargement.[4]
Cyanobacteria in the genus Richelia are primarily found in symbiotic association with diatoms in nitrogen-limited regions of the ocean.[2] This distribution pattern is attributed to the symbiotic relationship that Richelia forms with different species of diatoms in which they provide diatoms with nitrogen that is otherwise limiting for growth.[2] Similar to other diazotrophs, Richelia cells are in low abundances in productive equatorial regions due to nutrient upwelling and in high abundances in non-productive subtropical areas where low concentrations of nitrate limit the growth of diatoms.[16]
Quantitative analyses of the distribution of Richelia is an emerging field of study.[16] Thus far, many observations have been subject to criticism due to issues of misidentifying hosts and the associated diazotrophs, and demonstrating symbiotic relationships overall.[17]
Richelia are found throughout the Pacific Ocean, the Atlantic Ocean, the Amazon River plume, and the Mediterranean Sea.[16][18] They follow similar distributions to other diazotrophs including cyanobacteria in the genus Trichodesmium, Candidatus Atelocyanobacterium thalassa (formerly known as UCYN-A), and UCYN-B, which are in high abundance throughout much of the tropical oceans, although the relative abundances of the different taxa varies.[16] The abundance of Richelia cells also varies based on different environmental conditions across regions.[16] Richelia, when compared to other diazotrophs, show lower abundances at deeper depths.[16] Warm, silicate-rich conditions, such as those found in the Amazon River plume, allow for high Richelia growth rates.[16] Richelia cells also decrease in abundance as inorganic nitrogen increases because they are at a competitive disadvantage when nitrate concentrations are high.[16] However, unlike other diazotrophs, Richelia cells do not decrease in abundance when phosphate levels are high.[16] The abundances of Richelia cells also depend on the availability of iron, due to the iron requirements of the enzyme nitrogenase that is needed to fix di-nitrogen gas.[16] Grazing is also a factor that may affect the abundances of diazotrophs throughout different regions in the global ocean.[19]
Richelia is an endosymbiont with diatoms such as Rhizosolenia spp. and Hemiaulus spp.[18] Richelia is found to be highly correlated with the presence of Hemiaulus spp., and sporadically correlated with the presence of Rhizosolenia spp.[18] The highest counts of Richelia as sampled in 2006 in the Eastern Mediterranean Sea are 50 heterocysts L−1 in June and October in coastal regions, and 50 heterocysts L−1 in June and November in pelagic regions.[18] These peaks occur during a deepening of the mixed layer depth at each region.[18] Richelia and Hemiaulus hauckii are found together in both coastal and pelagic regions year-round in diurnal and nocturnal sampling, and it is suggested that this symbiotic pair has an evolutionary advantage over other host options for Richelia.[3][18] Because the Eastern Mediterranean Sea has oligotrophic conditions due to a large transport of nutrients out to the North Atlantic Ocean through the Strait of Gibraltar, Richelia provides important nitrogen fixation capabilities for diatoms they form symbiotic relationships with. Free living Richelia are not considered to be present in the Eastern Mediterranean Sea based on the current sampling experiment results available. In the Eastern Mediterranean Sea water columns, Richelia is the primary diurnal organism with an expression of the nifH gene. A case of allopatric speciation is observed between coastal and pelagic water columns in the Eastern Mediterranean Sea. These two regions have different clades of nifH-expressing cells of Richelia, hypothesized to be due to the restriction of the two regions from each other by a hydrological barrier caused by the sloping of the continental shelf.[18]
Richelia have been found as epiphytes to Chaetoceros compressus and to Rhizosolenia clevei in the Western Pacific Ocean. It is hypothesized that Richelia filaments can detach from Rhizosolenia clevei and subsequently become symbionts to Chaetoceros compressus. This is suggested as the Richelia and Chaetoceros compressus symbiosis has been found to follow occurrences of the Richelia and Rhizosolenia clevei symbiosis.[17]
The distribution of Richelia in the Kuroshio Current varies based on the section of the current and the time of year. Physical and hydrographical conditions vary throughout the year in the current and create changes to the growth of bacterial and diatom colonies. Conditions in May limit growth to a more narrow region of the current than in July. The region has low concentrations of nitrate throughout both Spring and Summer, with July seeing the least nitrate levels in surface waters. The number of Richelia filaments per colony of Chaetoceros compressus ranges from 4 to 9 during May to November, reaching a maximum in July. The maximum abundance of the Richelia and Chaetoceros compressus symbiosis occurs in July, at 10 colonies L−1. The maximum abundance of the Richelia and Rhizosolenia clevei symbiosis also occurs in July, at 30 colonies L−1.
Symbiosis between Richelia and Chaetoceros compressus has also been observed in the Southern Sulu Sea. This is due to the lower than 0.1 μM nitrogen concentrations in surface waters causing nitrogen limiting conditions.[17]
Richelia have been found as epiphytes to Chaetoceros compressus in the Indian Ocean.[17]
Nitrogen fixation and cyanobacteria-diatom symbiosis occur in the freshwater layer of the Amazon River plume due to low surface nitrate conditions. In these nitrogen limited areas, Richelia can be found in symbiosis with Rhizosolenia clevei and Hemiaulus spp. Richelia symbiosis with H. hauckii is found predominantly in this region with depth as well as throughout the surface. The abundance of the symbiosis between Richelia and H. hauckii is higher further northwest from the Amazon River outflow. A positive correlation can be found between salinity and abundances of Richelia symbioses.[17]
Richelia is a genus of nitrogen-fixing, filamentous, heterocystous and cyanobacteria. It contains the single species Richelia intracellularis. They exist as both free-living organisms as well as symbionts within potentially up to 13 diatoms distributed throughout the global ocean. As a symbiont, Richelia can associate epiphytically and as endosymbionts within the periplasmic space between the cell membrane and cell wall of diatoms.
